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Motor Learning in Stroke : Robotics and Brain Imaging

(2022)

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Abstract
Contexte. L’accident vasculaire cérébral (AVC) est une condition fréquente et une cause majeure de mortalité et de morbidité à travers le monde. Il représente un enjeu actuel de santé publique. Après un AVC, les patients souffrent d’éventuels déficits moteurs et/ou cognitifs. Pour le patient après AVC, la capacité d’apprendre une nouvelle compétence motrice ou réapprendre une compétence motrice « perdue » est au cœur de la revalidation. Jusqu’à encore récemment, il n’était pas clairement établi que l’apprentissage d’une nouvelle compétence motrice était préservé chez le patient après AVC. L’implication des fonctions cognitives dans ces processus d’apprentissage n’est pas encore totalement comprise. Objectif. Nous avons cherché à établir l’importance des fonctions cognitives dans l’apprentissage de nouvelles compétences motrices chez des patients en phase chronique (> 6 mois) de l’AVC. Notre hypothèse était que les fonctions cognitives (dites « supérieures ») sont cruciales pour l’apprentissage d’une nouvelle compétence motrice, et que les substrats de ces fonctions sont en grande partie (pré-)frontaux. Méthode. 53 patients et 21 sujets sains ont été recrutés. Ils ont chacun passé une batterie de 5 tests neuropsychologiques et clinique (MoCA, MRT, ToL, Corsi, NIHSS). Ils ont participé à 3 sessions d’entraînement (« D1 » ; « D2 », le lendemain ; « D8 », une semaine après la première session) sur une tâche motrice conçue sur un robot de revalidation du membre supérieur (données comportementales). Une variante de la tâche motrice mesurait le degré de généralisation des participants. L’apprentissage moteur était quantifié par la mesure du speed-accuracy trade-off. Une IRM cérébrale a été obtenue pour chaque patient. Nous avons comparé (i) les données comportementales et (ii) les données neuropsychologiques et clinique entre patients et sujets sains. Nous avons analysé la corrélation entre les données neuropsychologiques et clinique d’une part, et les données comportementales d’autre part (corrélations comportementales). Nous avons enfin mené des analyses par voxel-based lesion-symptom mapping sur les IRM cérébrales à partir des données comportementales, de manière à déterminer les substrats neuroanatomiques d’intérêt pour l’apprentissage d’une nouvelle tâche motrice. Résultats. Presqu’un patient sur deux (48 %) montrait un déficit cognitif global au moins léger. Les patients obtenaient des scores inférieurs par rapport aux sujets sains dans la plupart des tests neuropsychologiques. Les patients accusaient un déficit moteur par rapport aux sujets sains mais montraient une capacité d’apprentissage moteur globalement similaire aux sujets sains. Les périodes débutantes de l’apprentissage (« D1 ») ainsi que les stades les plus avancés (généralisation, rétention) semblaient les plus corrélés aux résultats neuropsychologiques, même si ces corrélations étaient modestes. Ce sont les tests de la cognition globale (MoCA) et de la mémoire spatiale de travail (Corsi) qui corrélaient le plus. Les régions corticales (cortex temporal et pariétal) ressortaient des analyses VSLM dans les stades débutants de l’apprentissage moteur. A mesure de l’entraînement, les substrats neuroanatomiques d’intérêt évoluaient vers des zones sous-corticales frontopariétales. Conclusions. Ces données témoignent d’un impact important de l’AVC sur les fonctions cognitives. L’apprentissage d’une nouvelle compétence motrice est préservé chez le patient en phase chronique de l’AVC, à des degrés variables. La généralisation et la rétention (à 1 semaine) des patients AVC chronique est préservée. Les fonctions cognitives (et surtout la cognition globale et la mémoire spatiale de travail) semblent particulièrement importantes dans les stades très débutants et ensuite plus avancés de l’apprentissage moteur. Il existe un déplacement cortico-sous-cortical des substrats neuroanatomiques d’intérêt dans l’apprentissage d’une nouvelle compétence, en lien probable avec « l’automatisation » de la tâche. Ces résultats sont intéressants dans une optique de revalidation. Background. Stroke is a common condition and a leading cause of mortality and morbidity worldwide. It is a current public health issue. After stroke, patients suffer from possible motor and/or cognitive deficits. For the post-stroke patient, the ability to learn a new motor skill or to relearn a "lost" motor skill is key for revalidation. Until recently, it was not clearly established wether motor learning was preserved in post-stroke patients. The involvement of cognitive functions in these motor learning processes is not yet fully understood. Objective. We sought to establish the importance of cognitive functions in the learning of new motor skills of chronic (>6 months) stroke patients. Our hypothesis was that the so-called "higher" cognitive functions are crucial for the learning of a new motor skill, and that the neural substrates of these functions are essentially (pre)frontal. Methods. 53 patients and 21 healthy subjects were recruited. They each completed a battery of 5 selected neuropsychological and clinical tests (MoCA, MRT, ToL, Corsi, NIHSS). They underwent 3 training sessions ("D1"; "D2", the next day; "D8", one week after the first session) of a motor task designed on an upper limb revalidation robot (behavioral data). A variant of the motor task measured participants' degree of generalization. Motor learning was quantified by measuring the speed-accuracy trade-off. A brain MRI was obtained for each patient. We compared (i) behavioral data and (ii) neuropsychological and clinical data between patients and healthy subjects. We analyzed the correlation between neuropsychological and clinical data on the one hand, and behavioral data on the other hand (behavioral correlations). Finally, we conducted voxel-based lesion-symptom mapping analyses on brain MRIs and behavioral data, in order to identify the neural substrates of interest for motor skill learning. Results. Almost one in two patients (48%) showed at least mild global cognitive impairment. Patients had lower scores than healthy subjects on most neuropsychological tests. Patients had motor deficits relative to healthy subjects but showed an overall motor skill learning capacity similar to healthy subjects. The early periods of learning ("D1") as well as the more advanced stages (generalization, retention) appeared to be the most correlated with neuropsychological outcomes, although these correlations were modest. Tests of global cognition (MoCA) and spatial working memory (Corsi) correlated the most. Cortical regions (temporal and parietal cortex) emerged from VSLM analyses in the early stages of motor learning. As training progressesed, the neural substrates of interest shifted to subcortical frontoparietal areas. Conclusions. These data demonstrate a significant impact of stroke on cognitive function. Learning of a new motor skill is preserved in chronic stroke patients, to varying degrees. Generalization and retention (to at least 1 week) in chronic stroke patients is preserved. Cognitive functions (especially global cognition and spatial working memory) seem to be of greater importance in the very early and then more advanced stages of motor learning. There is a cortico-subcortical shift of the neural substrates of interest for motor skill learning, probably related to the "automatization" of the task. These results are of interest for revalidation.